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Un segnale

Aug 28, 2023

Nature Communications volume 13, numero articolo: 7773 (2022) Citare questo articolo

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Studi precedenti avevano considerato l’umidità floreale una conseguenza involontaria dell’evaporazione del nettare, che potrebbe essere sfruttata come spunto dagli impollinatori in cerca di nettare. Al contrario, il nostro studio interdisciplinare su un fiore che sboccia di notte, Datura wrightii, e il suo impollinatore, Manduca sexta, rivela che l’umidità relativa floreale agisce come un segnale reciprocamente vantaggioso in questo sistema. La distinzione tra funzioni basate su segnali e segnali è illustrata da tre risultati sperimentali. Innanzitutto, i gradienti di umidità floreale nella Datura sono quasi dieci volte maggiori di quelli riportati per altre specie e risultano da processi attivi (conduttanza stomatica) piuttosto che passivi (evaporazione del nettare). Questi gradienti di umidità vengono mantenuti nonostante il vento e vengono ricostituiti entro pochi secondi dalla visita delle tarme, implicando costi fisiologici sostanziali per queste piante del deserto. In secondo luogo, i costi del bilancio idrico nella Datura sono compensati dall’aumento delle visite delle falene Manduca, con concomitante aumento dell’esportazione di polline. Abbiamo dimostrato che le falene sono innatamente attratte dai fiori umidi, anche quando l’umidità floreale e le ricompense del nettare sono disaccoppiate sperimentalmente. Inoltre, le falene possono monitorare piccoli cambiamenti di umidità tramite i sensilli igrosensoriali antennali, ma non riescono a farlo quando questi sensilli vengono occlusi sperimentalmente. In terzo luogo, la loro preferenza per i fiori umidi avvantaggia le falene riducendo i costi energetici della manipolazione dei fiori durante la raccolta del nettare. Nel loro insieme, questi risultati suggeriscono che l’umidità floreale può funzionare come un segnale che media le fasi finali della scelta floreale da parte delle falene, integrando le funzioni attrattive dei segnali visivi e olfattivi oltre la soglia floreale in questo sistema notturno di impollinazione delle piante.

La scala spaziale alla quale gli impollinatori sono attratti dai tratti floreali ha importanti conseguenze sull’efficienza del foraggiamento degli impollinatori1, sulla ripartizione delle risorse2 e sul flusso dei geni delle piante3,4. Sebbene il profumo e il colore dei fiori possano attrarre gli impollinatori su una scala di metri5,6,7,8,9, cessano di essere informativi una volta che gli impollinatori arrivano alla soglia del fiore (distanza da mm a cm), in assenza di informazioni aggiuntive, come guide di nettare contrastanti10, polline profumato11 o nettare12. I fiori raccolti di recente possono rimanere profumati, turgidi e pigmentati da minuti a ore dopo che il nettare o il polline sono stati rimossi da un visitatore precedente, ma è comunemente osservato che gli impollinatori rifiutano alcuni fiori dopo l'ispezione, senza atterrarli13,14. È probabile che gli impollinatori prendano tali decisioni a breve distanza dai fiori sulla base di fonti di informazione più affidabili mentre si spostano in una zona di piante da fiore15,16. Ad esempio, il metabolismo primario e la traspirazione floreale producono gradienti nella concentrazione di anidride carbonica (CO2) e nell’umidità relativa (RH) all’interno dello spazio di testa di un fiore appena aperto (distanza da mm a cm), che indicano in modo più affidabile la disponibilità di nettare prima che gli impollinatori si impegnino a sondare o visitare un fiore17,18.

Tutti gli animali utilizzano segnali, le informazioni sensoriali disponibili nei loro ambienti, per navigare e sopravvivere. Quando i segnali vengono prodotti inavvertitamente dal movimento o dal metabolismo di altri organismi, possono essere sfruttati dagli intercettatori19. Nel contesto della comunicazione, quando un animale che respira (mittente) espira CO2, avvisa le zanzare vicine (riceventi) di un potenziale pasto di sangue, con conseguenze dannose per il mittente del segnale20. Al contrario, i segnali mediano la comunicazione tra mittenti e destinatari che si traduce, in media, in benefici in termini di fitness per entrambe le parti19,21. Nonostante il dibattito di lunga data sulla classificazione e sull’evoluzione dei segnali22,23, i comportamentisti distinguono i segnali dai segnali utilizzando i seguenti criteri: (1) i mittenti forniscono informazioni chiare e misurabili, (2) che si sono evolute allo scopo di comunicare con i riceventi, che (3) suscitano una risposta distintiva (ad esempio, che altera lo stato) da parte del destinatario, con conseguenti (4) conseguenze sull'idoneità che sono favorevoli, in media, per entrambe le parti19,22,23. Inoltre, sebbene esistano delle eccezioni, la maggior parte dei segnali comporta costi metabolici, sociali o sanitari significativi che si ritiene garantiscano la stabilità evolutiva contro gli imbrogli24. Nella comunicazione pianta-impollinatore, i segnali floreali possono evolversi come "indici" (forma e contenuto sono fisicamente collegati), come "icone" (la forma è simile al contenuto ma può essere disaccoppiata), o come "simboli" (forma e contenuto sono arbitrariamente o statisticamente collegati22).

30% ΔRH), exceeding levels previously reported for angiosperm flowers29,30 by a factor of 10. We find that Datura floral humidity is not a passive consequence of nectar evaporation but, instead, is a persistent floral trait that results from gas exchange through floral stomates. Neurophysiological responses from Manduca antennal hygrosensing neurons confirm that moths perceive minute differences in floral humidity, and experimental occlusion of the hygrosensing sensillum abolishes their innate behavioral preference for humid flowers. We experimentally decouple floral humidity from nectar presence in artificial flowers, measuring moth behavioral responses to three treatments representing alternative functions for floral humidity: an uninformative trait, an informative trait positively associated with nectar, or an informative trait negatively associated with nectar. Our results show that floral humidity benefits Datura plants through increased pollinator visitation and benefits Manduca moths by reducing energetic expenditure related to flower handling time. Moths’ strong innate preference for humid flowers persisted irrespective of the presence or absence of nectar in the artificial flowers. Furthermore, the maintenance of unusually high ΔRH in a desert/grassland plant facing severe challenges in water balance suggests that floral RH in Datura is a costly sexual signal, evocative of an overstated animal courtship display36. In summary, using a neuroethological approach combined with floral physiology, animal behavior, and sensory ecology, we find that the functional role of floral humidity in this nocturnal pollination system is complementary to other attractive signals like floral scent and color, but is more spatially relevant at the threshold of the flower. We discuss the range of possible roles floral humidity can play as an informative trait beyond the (limited) current view that it is a cue for the presence of nectar./p>